Aus zerbrochenen Träume wache man nicht wieder auf, heißt es am Anfang von Waker. Um sicherzustellen, dass das nicht passiert, gilt es in dem puzzle-lastigen Geschicklichkeitspiel darum, mit einer katzen-haften Kreatur, dem Waker, das Ende eines jeweiligen Levels zu erreichen. Dazu gilt es, mit bestimmten tragbaren Orbs Plattformen in den Level zu zeichnen, die einem das Weiterkommen ermöglichen. Deren Verlauf lässt sich über die Laufrichtung bestimmen, während man die Orbs durch die Gegend schleppt. In späteren Welten warten dann andere Arten von Orbs/Plattformen auf den Spieler.