Kayron will den Tode seines Vaters retten und besteigt auf der Jagd nach dem Mörder die DarkStar One, einen Raumschiff-Prototyp, den ihm sein Vater hinterlassen hat und mit Artefakten individuell aufgewertet werden kann, um ihn wendiger, stärker oder robuster zu machen. Auf seiner Odyssee begegnen ihm Eona und andere teils zwielichtige Charaktere und ganz nebenbei rettet er die Galaxis vor einem interstellaren Krieg bzw. einer Invasion außerirdischer Aggressoren.
DarkStar One spielt sich sehr actionbetont, ohne größere taktische Ansprüche an den Spieler zu stellen. Die Kämpfe sind abwechslungsreich und die Piloten setzen spezienabhängig verschiedene Spezialmanöver ein. Um das nötige Kleingeld für neue Waffensysteme oder Schiffsverbesserungen zu bekommen, arbeitet man als Kopfgeldjäger, Händler oder Pirat, wodurch sich der Ruf bei den jeweiligen Parteien/Gilden/Banden ändert und ihm folglich freundlich, neutral oder feindlich gesinnt sind.

Wem X und Homeworld zu komplex und strategisch sind und lieber unkomplizierte Action im Weltraum möchte, Freelancer schon mehrmals durch hat und mit Aquanox nicht untertauchen will, greift zu DarkStar One.